Erb udeľoval zvláštnym privilégiom za mimoriadne zásluhy, pomoc, resp. z iného dôvodu iba panovník. Erb používalo mesto v mestskej administratíve, na mestskej pečati ako aj na iných miestach. Slobodné kráľovské mesto Prešov disponovalo vlastným erbom od polovice 15. st. V jeho dejinách mu boli udelené tri erby.
Prvý erb udelil slobodnému kráľovskému mestu Prešovu Ladislav V. (Pohrobok) v r. 1453. Dovtedy používal Prešov v mestskej agende pečať so symbolom patróna kostola sv. Mikuláša a malú pečať so symbolom jahody (hovoriace znamenie, poukazujúce na vtedajší názov mesta - Eperjes). Erb z r. 1453 pozostával zo štítu; v jeho hornej časti (hlave) boli tri červené ruže v striebornom (bielom) poli a v spodnej časti striedavo dva červené a dva strieborné (biele) pruhy. Tento erb čiastočne vychádzal z uhorského znaku z čias udelenia mestských výsad Prešovu (r. 1299, ide o spodnú časť s motívom tzv. arpádovských brvien), ďalej z vlastnej symboliky (ruže), ktorá však nie je hovoriacim znamením (jahodové kvety), ako sa to snažili dokazovať v 19. storočí. Erbová listina, vydaná vo Viedni 4. januára 1453, obsahuje iba slovný popis erbu. Nekvalitne zhotovená miniatúra nie je pôvodná, z nie celkom jasných príčin bola dodatočne doplnená až v novoveku. Tento erb používalo mesto do polovice 16. storočia.
V poradí druhý erb, ktorý je vlastne iba "polepšením" predchádzajúceho, získalo mesto v r. 1548 od kráľa Ferdinanda I. Habsburského za podporu, ktorú mu poskytlo v boji proti jeho súperovi Jánovi Zápoľskému v zápase o trón. Erbová listina z 8. mája 1548 obsahuje popri zdôvodnení polepšenia erbu a jeho podrobnom slovnom popise aj pôvodnú, umelecky vyhotovenú miniatúru. Horné pole (hlava) štítu nového erbu je nezmenené: obsahuje tri červené ruže v striebornom (bielom) poli. Spodná časť štítu je štiepená, pričom pravá polovica naďalej ostala trikrát červeno-strieborno (bielo) delená, v ľavej polovici je však vyobrazený v bielom poli miznúci čierny orol, držiaci v pazúroch jahodu s troma červenými a dvoma zelenými plodmi. Orol je motívom z ríšsko-nemeckého znaku, ktorý Habsburgovci ako cisári používali a vyjadruje teda polepšenie pôvodného erbu. Jahody v jeho pazúroch majú vyjadrovať vtedajšie meno Prešova, ako je to v texte privilégia doslovne napísané. Erb v tejto podobe bol v mestskej administratíve používaný iba 10 rokov.
V r. 1558 udelil Ferdinand I. Prešovu tretí, tentoraz už celkom nový erb. Dôvodom, ako to uvádza text erbovej listiny, bola opäť pomoc (hlavne finančná) Prešova v zápase so Zápoľským a jeho prívržencami. Okrem týchto formulácií obsahuje privilégium, vydané vo Viedni 17. augusta 1558, opäť slovný popis erbu a umelecky vypracovanú miniatúru. Posledný mestský erb je pritom na rozdiel od predchádzajúcich dvoch v heraldickom zmysle úplný, to znamená, že popri nevyhnutnom štíte so znamením obsahuje aj všetky ďalšie základné časti erbu, používané vtedy skôr v erboch šľachtických než mestských: prilbu, prikrývadlá, korunku, klenot a dokonca i nosičov štítu, patriacich už do kategórie vedľajších častí erbu.
Erb tvorí štvrtený štít. V jeho prvom a štvrtom poli je vyobrazený v modrom poli zlatý (žltý) o stĺp sa opierajúci lev, v druhom a treťom, striebornom (bielom) poli sa opakuje znamenie z predchádzajúceho erbu: miznúci čierny orol s vetvičkou jahôd. Na štíte spočíva strieborná turnajová prilba so zlatými prikrývadlami a zlatou korunkou. Klenot predstavuje zlatý gryf (zviera, spájajúce znaky leva a orla), držiaci v pravých pazúroch meč s korunkou a v ľavých tri červené ruže. Nosičov štítu tvoria dvaja anjeli s ľaliou, pravý so zlatými a ľavý so striebornými krídlami. Tento erb mesto používalo najdlhšie, až do 70. rokov nášho storočia.
Podľa modernej slovenskej heraldiky je však heraldicky najčistejší, a teda najvhodnejší historicky prvý erb, ktorý zachováva znamenie v pôvodnej podobe, bez neskorších doplnkov a polepšení. V tomto zmysle rozhodla pred časom Heraldická komisia Ministerstva vnútra aj v prípade Prešova. Tak sa mesto Prešov v historicky nedávnom období vrátilo k svojmu prvému erbu, pochádzajúcemu z r. 1453 a ten používa aj v súčasnosti.